Ο Αριστείδης Αγαθοκλής εντάχθηκε στο διπλωματικό σώμα το 1974. Από το 1980 έως το 1985 διετέλεσε Γραμματέας της Μόνιμης Αντιπροσωπείας της Ελλάδας στην Ε.Ο.Κ. (Βρυξέλλες).

Διετέλεσε Γενικός Πρόξενος στο Χονγκ Κονγκ και υπαρχηγός της αποστολής παρατηρητών της Ε.Ο.Κ. στην τέως Γιουγκοσλαβία. Από το 1994 έως το 1998 ήταν μέλος της ελληνικής αντιπροσωπείας στα Ευρωπαϊκά Συμβούλια στο Έσσεν, τις Κάννες, τη Μαδρίτη, τη Φλωρεντία, το Άμστερνταμ, το Λουξεμβούργο, το Κάρντιφ και τη Βιέννη. Το 1999 υπηρέτησε στο Γραφείο Ευρωπαϊκών Υποθέσεων ως Διευθυντής στο διπλωματικό γραφείο του τότε Υπουργού Εξωτερικών. Από το 2000 έως το 2003 διετέλεσε Μόνιμος Αντιπρόσωπος της Ελλάδας στην Ευρωπαϊκή Επιτροπή.

Από το 2003 έως το 2005 ήταν Πρέσβης της Ελλάδας στην Ισπανία και πέντε χρόνια αργότερα υπηρέτησε ως Ειδικός Σύμβουλος του Υπουργού Εξωτερικών. Ολοκλήρωσε τη σταδιοδρομία του ως Γενικός Γραμματέας του ΥΠΕΞ την περίοδο 2007-2008.